Хотя сегодня христианские конфессии нередко призывают к веротерпимости, следует вспомнить, что традиционно Христианству была свойственна нетерпимость. В отличие от большинства основных религий, Христианство со времён святого Павла было эксклюзивистской религией: она запрещала своим последователям поклоняться другим богам или заниматься иными практиками. Кроме того, христиане были универсалистами, то есть утверждали, что Христианство является единственной истинной религией для всего человечества. Иудеи, также будучи эксклюзивистами, не были при этом универсалистами: Иудаизм обычно не выбирали представители нееврейской национальности. Христианство, напротив, учило, что есть только одно правильное вероисповедание для всех людей без исключения. Это была религия, которую каждый человек мог выбрать добровольно, и должен был выбрать. Христиане активно стремились обратить в свою веру больше людей, стараясь убедить их, что все остальные религии — зло, и не признавали других вероисповеданий.
Веками главной миссией Христианской церкви было обращение язычников, в категорию которых попадали все остальные религии. Тех же, кто, познакомившись с «истинной верой», тем или иным образом подвергал сомнению христианское учение, надлежало не только отлучить от церкви, но и казнить (согласно требованию святого Фомы Аквинского).
Нетерпимость Христианства к остальным религиям смягчилась только в эпоху Реформации, да и то лишь постепенно. Ранние проявления веротерпимости в Центральной Европе изначально распространялись только на правителей, а от подданных требовалось принятие его веры — Католичества или Лютеранства — согласно Аугсбургскому религиозному миру и его принципу cuius regio, eius religio — «чья страна, того и вера». На территориях, на которые оказала влияние Кальвинистская реформаторская церковь, веротерпимость иногда стала распространяться на кальвинистов, однако течения так называемой «радикальной» Реформации (анабаптисты и гуттериты) и позднее социниане и унитарии продолжали подвергаться преследованиям; атеистов же церковь не терпела вообще, как показывают идеи о терпимости, выдвигаемые даже просвещёнными философами, такими как Джон Локк.
Лучшей гарантией сплочённости в обществе с таким количеством разных религий было не навязывать одну веру, но утвердить веротерпимость в качестве принципа, главенствующего над учениями и верованиями любой отдельной религии.
Принципы открытой Библии и всеобщего священства, которые проповедовала Реформация, в конце концов привели к смягчению настроений нетерпимости, существовавших в традиционном Христианстве. Отколовшиеся от церкви группы получили ограниченное право отправлять религиозные обряды в соответствии со своими предпочтениями; самый яркий пример этому — английский свод законов Вильгельма и Марии 1689 года. Однако ограничения продолжали сохраняться на протяжении последующих двух столетий, лишь постепенно ослабевая. Правящие классы Европы постепенно отказались от теории, что сплочённость общества во многом зависит от поддержания религиозного единообразия. Нагляднее всего ситуация была в Америке, где пришлось уживаться вместе народам различных вероисповеданий, среди которых было много беженцев от религиозного преследования в Европе. Лучшей гарантией сплочённости в обществе с таким количеством разных религий было не навязывать одну веру, но утвердить веротерпимость в качестве принципа, главенствующего над учениями и верованиями любой отдельной религии. В противоположность идеям традиционной Европы о необходимости религиозного сдерживания, в Америке стало ясно, что без веротерпимости невозможна целостность общества, для которого уже было свойственно религиозное многообразие. По этой причине в американской практике веротерпимость и свобода вероисповедания укрепились как принципы, стоящие над любой отдельной религией. Само существование светского государства, в котором власти не могли ни устанавливать официальную религию, ни демонстрировать предпочтение какой-либо одной религии перед любой другой, стало первой гарантией религиозных прав.